Η Γλυφάδα σήμερα είναι χτισμένη εκεί που, στα αρχαία χρόνια, βρισκόταν ο Δήμος της Αιξωνής, με ΝΔ όριο τις ακτές (εκεί που βρίσκονται σήμερα οι 4 μαρίνες) και ΒΑ όριο τους πρόποδες του Υμηττού.
Η περιοχή κατοικείται συνεχώς από το 6000 π.Χ., σύμφωνα με ευρήματα από την χερσόνησο της Πούντας (η χερσόνησος βρίσκεται κοντά στην πόλη της Βούλας και το Δ άκρο της είναι η Άκρα Αιξωνή – χωρίζει τον όρμο Βούλας από τον όρμο Γλυφάδας). Βέβαιη θεωρείται η ύπαρξη μυκηναϊκού οικισμού που αποκαλύφθηκε στην θέση Αλυκή, αλλά και σε ύψωμα πάνω από τον σημερινό Άγιο Νικόλαο, στις πλαγιές του Υμηττού.
Στους κλασικούς χρόνους, το κέντρο του δήμου βρίσκεται στην περιοχή Πυρνάρι. Από εκεί, δίπλα στον Άγιο Νικόλαο, περνούσε η αρχαία οδός προς το Σούνιο, διασχίζοντας το κέντρο του αρχαίου δήμου. Στην παραλία επίσης ανακαλύφθηκαν ερείπια του λιμανιού (στον όρμο Β της χερσονήσου Πούντας).
Κατά την Βυζαντινή περίοδο ο οικισμός της Γλυφάδας απλώθηκε προς τα ΝΑ και ως επί τω πλείστον χρησιμοποιούνταν από βοσκούς και γεωργούς.
Στις αρχές του 20ου αιώνα μετονομάστηκε σε «Γλυφάδα», εξαιτίας του γλυφού νερού που υπήρχε στο υπέδαφος της.